Als „Eggenburch“ um 1125 in einer Urkunde erstmals Erwähnung findet – zumindest handelt es sich hier um die älteste überlieferte Nennung – , blickt die mittelalterliche Siedlung bereits auf ein längeres Bestehen zurück. Um Burg und im Umfeld einer mutmaßlichen Holzkirche – ein Vorgängerbau der Pfarrkirche St. Stephan – wuchs zu dieser Zeit der Ort, dessen Stadtrechte rund 150 Jahre später von Rudolf I. von Habsburg bestätigt wurden. Die neue Dauerausstellung folgt der Geschichte der Stadt durch Höhen und Tiefen, durch Kriegswirren, Pestepidemien und Feuersglut, erzählt von Predigern, Innovatoren, Soldatenaufmärschen und den Ausgestoßenen der Gesellschaft. Zentrum der Präsentation ist das Stadtmodell des Künstlers Alexander Korab, das Eggenburg um 1590 wiedergibt.